Revista Científica ‘‘INGENIAR”: Ingeniería, Tecnología e Investigación. Vol. 7 Núm. (14) Ed. Esp. Diciembre 2024.  
ISSN: 2737-6249  
Estrategias de liberación de Diglyphus isaea Walker y Coenosia attenuata Stein en el control de minador  
(Liriomyza huidobrensis Blanchard), Imbabura-Ecuador  
ESTRATEGIAS DE LIBERACIÓN DE Diglyphus isaea Walker Y Coenosia  
attenuata Stein EN EL CONTROL DE MINADOR (Liriomyza huidobrensis  
Blanchard), IMBABURA-ECUADOR  
RELEASE STRATEGIES OF Diglyphus isaea Walker AND Coenosia  
attenuata Stein IN THE CONTROL OF THE BLOOD MINER (Liriomyza  
huidobrensis Blanchard), IMBABURA-ECUADOR  
1
2
Imbaquingo Jhonny D. ; Prado Julia K. ;  
3
4
Cañarejo-Antamba Magali ; Sánchez de Céspedes Ima-Sumac ;  
5
5
León-Espinoza Mónica Eulalia ; Gómez-Cabezas Miguel  
1
Universidad Técnica del Norte. Ibarra, Ecuador. Correo: jdimbaquingo@utn.edu.ec.  
2
3
4
5
6
Resumen  
Liriomyza huidobrensis B. es una plaga económicamente importante en cultivos de vegetales y  
ornamentales, que ha desarrollado resistencia por el indiscriminado uso de pesticidas para su  
control, sin embargo, investigaciones han mostrado que existen diversos parasitoides y  
predadores que contribuyen a reducir su población. El objetivo de esta investigación se enfoca  
en buscar estrategias de liberación de enemigos naturales. A través de un diseño completamente  
al azar se implementaron cajas entomológicas de tela tul, dentro de las cuales se ubicaron  
cilindros PVC cubiertos de mallas con diferentes tamaños de orificio (1, 0.96 y 0.65 mm2). Los  
insectos se colectaron con una máquina aspiradora del cultivo de Gypsophila paniculata L, los  
cuales se colocaron en los cilindros PVC de cada caja, luego de 48 horas se contabilizaron el  
número de individuos de Diglyphus isaea W., Coenosia attenuata S. y Liriomyza huidobrensis B.  
en cada cámara. Los resultados mostraron que existe 96% de minadores, 3% de D. isaea, y  
menos del 1% de C. attenuata, mostrando diferencia en la liberación de parasitoides en los  
2
distintos tipos de mallas. En la malla de 1 y 0.96 mm , se liberó el 90%, mientras que en la malla  
2
de 0.65 mm , el 94% del total de D. isaea; a diferencia de Liriomyza que permaneció en el cilindro  
PVC entre el 58 y 75%. Esta investigación sugiere que la estrategia del uso de la aspiradora para  
control de minador es una herramienta eficiente para el manejo de control biológico, sin embargo,  
se debe considerar las mallas adecuadas y el tiempo indicado para la liberación de enemigos  
naturales.  
Palabras clave: parasitoides, predadores, control biológico, aspiradora, malla.  
Información del manuscrito:  
Fecha de recepción: 16 de septiembre de 2024.  
Fecha de aceptación: 15 de noviembre de 2024.  
Fecha de publicación: 10 de diciembre de 2024.  
5
1
Imbaquingo et al. (2024)  
Abstract  
Liriomyza huidobrensis B. is an economically important pest in vegetable and ornamental crops,  
which has developed resistance due to the indiscriminate use of pesticides for its control.  
However, research has shown that various parasitoids and predators contribute to reducing the  
population of this species. The objective of this research focuses on searching for strategies to  
release natural enemies. Using a completely randomized design, entomological boxes were  
located with PVC cylinders covered with meshes of varying hole sizes (1, 0.96, and 0.65 mm²).  
Insect populations were collected using a vacuum machine from a crop of Gypsophila paniculata  
L. Insect sample were placed in PVC cylinders within each box. After 48 hours, the number of  
individuals of Diglyphus isaea, Coenosia attenuata, and Liriomyza huidobrensis was counted in  
each chamber. The results showed that 96% of the leafminers, 3% of D. isaea, and less than 1%  
of C. attenuata exhibited a difference in the release of parasitoids through various types of mesh.  
In the study, 90% of the D. isaea population was released using the 1 mm² and 0.96 mm² mesh,  
while 94% was released with the 0.65 mm² mesh. In contrast, between 58% and 75% of Liriomyza  
remained trapped in the PVC cylinder. This research suggests that using a vacuum machine to  
control leaf miners can be an effective strategy for biological control. However, it is important to  
consider the appropriate mesh sizes and the optimal timing for the release of natural enemies.  
Keywords: parasitoids, predators, biological control, vacuum machine, mesh.  
1
. Introducción  
plaga secundaria, que comparte  
hospederos con el minador del  
tomate Tuta absoluta Meyrick  
Liriomyza huidobrensis Blanchard  
Diptera: Agromyzidae), conocido  
(
(
Lepidoptera: Gelechiidae), una  
plaga primaria del tomate y papa  
Spencer 1973). Guedes et al. (2019)  
ha registrado su resistencia a varios  
como minador, es una plaga tropical  
que se encontró en Central y Sur  
América hasta 1980s (CABI 2021),  
categorizada como una plaga  
cuarentenaria en la Unión Europea  
(
insecticidas,  
aplicaciones  
sin  
embargo,  
de  
frecuentes  
(
EPPO 2013). Es una plaga invasiva  
a nivel mundial que se alimenta de  
aproximadamente 365 plantas  
agroquímicos para controlar T.  
absoluta ha causado que  
L.huidobrensis M. desarrolle  
resistencia a múltiples insecticidas  
Reitz et al. 2013, Mullholland et al.  
022, Nguyen et al. 2024).  
pertenecientes a 49 familias, de los  
cuales casi el 50% son cultivadas,  
(
incluyendo  
vegetales  
importantes  
frutas,  
ornamentales  
al. 2017),  
pérdidas de  
2
y
El manejo del minador se enfoca  
principalmente a través de pesticidas  
sintéticos y naturales, sin embargo,  
su efectividad ha sido reducida por  
(Weintraub  
et  
contribuyendo  
a
rendimiento de hasta un 100% (Foba  
et al. 2015). Es considerada una  
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2
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ISSN: 2737-6249  
Estrategias de liberación de Diglyphus isaea Walker y Coenosia attenuata Stein en el control de minador  
(Liriomyza huidobrensis Blanchard), Imbabura-Ecuador  
su uso indiscriminado, lo que ha  
ocasionado esta resistencia a varios  
grupos químicos, además de afectar  
parasitoide gregario facultativo, en  
donde las hembras adultas  
ovipositan de uno a cinco huevos  
cerca a la larva del minador, cuando  
eclosiona, el parasitoide se alimenta  
de la larva de su hospedero por  
cerca de cinco días y pupa en la  
mina, los adultos parasitoides  
emergen aproximadamente en cinco  
días y viven alrededor de 10  
(Minkenberg & Fredix 1989,  
negativamente  
a
los enemigos  
naturales (Ferguson 2004, Abraham  
et al. 2013, Si et al. 2018). De ahí, el  
manejo integrado de plagas busca  
estrategias que provean un control  
efectivo y económico que minimice el  
daño de los enemigos naturales de  
los  
diferentes agroecosistemas  
(
Xuan et al. 2018, Abdou et al. 2019).  
Por otro lado, existen predadores  
que contribuyen al control biológico  
de plagas, entre ellos Coenosia  
attenuata Stein (Diptera: Muscidae),  
conocida como mosca tigre, que es  
un predador generalista de estados  
larvales y adultos en plagas de  
invernadero (Pohl et al. 2012, Zou et  
al. 2021). Las plagas comunes que  
controla comprenden mosca blanca  
Así, el control biológico es un  
componente importante dentro del  
manejo integrado de plagas que se  
aplica para reducir el ataque de  
minador, se han reportado 140  
especies  
de  
parasitoides,  
predadores  
y
entomopatógenos  
(Minkenberg & van Lenteren 1986,  
Parella 1987, van der Linden 2004,  
Burgio et al. 2007, Llu et al. 2009).  
(Hemiptera: Aleyrodidae), Fungus  
Vega (2003) enlistó 72 especies de  
parasitoides de varios países, la  
mayoría provenientes de Sur  
gnats (Diptera: Sciaridae),  
minadores (Diptera: Agromyzidae),  
and moscas de la fruta (Diptera:  
Drosophilidae), entre otras (Tellez et  
al. 2009, Bautista-Martínez et al.  
2017). La mosca tigre ha sido  
reportada en Ecuador, Perú,  
Colombia, Costa Rica, Chile,  
América, siendo Braconidos  
y
Eulophidos los más importantes,  
entre ellos Diglyphus isaea Walker  
(Hymenoptera: Eulophidae), una de  
las pocas especies que está  
disponible de manera comercial  
Venezuela,  
Mexico,  
Honduras,  
(Chow & Heinz 2005). D. isaea es un  
Brazil, Uruguay y Estados Unidos  
5
3
Imbaquingo et al. (2024)  
(
Martínez-Sánchez et al. 2002,  
Hoebeke et al. 2003, Perez 2006,  
Hernández-Ramírez 2008, Couri  
(Prieto et al. 2005). Las hembras  
depositan sus huevos en el suelo y  
las larvas son predadores activos  
también de organismos de suelo  
(Martins et al. 2014).  
&
Salas 2010, Bautista-Martínez  
2
017, Solano-Rojas et al. 2017,  
Couri et al. 2018, Orozco 2018,  
Giambiasi et al. 2020). C. attenuata  
exhibe una respuesta funcional tipo  
II para minadores, lo que significa  
que el predador, al inicio muestra un  
rápido incremento en el número de  
presas capturadas, seguido de una  
disminución progresiva de la  
proporción de presas debido al  
tiempo de consumo, atraparla,  
digestión o saciedad (Nowak et al  
Chabi-Olaye et al. (2013) muestra  
que la diversidad de parasitoides  
locales asociados con Liriomyza en  
cultivos de hortalizas es menor al  
6
%, sin embargo, en hábitats  
naturales es posible que más de un  
enemigo natural comparta la presa u  
hospedero (Harvey et al. 2013). En  
este caso la interacción entre  
enemigos  
naturales  
podría  
incrementar la supresión de plagas  
donde existen efectos sinérgicos y  
aditivos o, al contrario, causar un  
efecto negativo en uno de ellos por la  
competencia (Tian et al. 2008,  
Muchemi et al. 2018). Al contrario,  
Mujica & Kroschel (2011) muestra  
que especies de Liriomyza son  
naturalmente controladas por un  
complejo de más de 60 especies de  
parasitoides sin efecto letal en la  
competencia interespecífica entre  
ellos.  
2
008)  
Los adultos de mosca tigre son  
predadores agresivos y rápidos, los  
adultos esperan en las plantas por su  
presa y apenas la observan en vuelo,  
ellas saltan y capturan generalmente  
durante el vuelo (Wardill et al. 2013).  
Estos individuos son capaces de  
reconocer su presa en un corto  
rango, por lo que es un predador que  
requiere rápidos fotoreceptores que  
habilitan su rápida respuesta visual  
durante sus acrobacias realizadas  
durante la caza de la plaga  
Sin embargo, en algunos casos, uno  
de los problemas del control  
biológico en condiciones naturales  
es su baja población y efectividad en  
reducir las poblaciones de plagas,  
(González-Bellido et al. 2011), se  
alimentan generalmente de insectos  
del mismo tamaño o más pequeños  
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Revista Científica ‘‘INGENIAR”: Ingeniería, Tecnología e Investigación. Vol. 7 Núm. (14) Ed. Esp. Diciembre 2024.  
ISSN: 2737-6249  
Estrategias de liberación de Diglyphus isaea Walker y Coenosia attenuata Stein en el control de minador  
(Liriomyza huidobrensis Blanchard), Imbabura-Ecuador  
Awadalla et al (2018) encontraron  
porcentajes de parasitismo de D.  
isaea de 0 a 29% en cultivos de  
arveja, mientras que la mosca tigre  
puede alimentarse de 5 a 11 presas  
por día, dependiendo de la especie  
de la presa (). Es por esto, por lo que  
importante para alcanzar altos  
niveles de control de la plaga. Esta  
investigación  
se  
enfoca  
en  
establecer una estrategia de  
liberación adecuada de D. isaea y C.  
attenuata con el objetivo de reducir la  
aplicación  
de  
agroquímicos,  
un manejo  
liberaciones  
aumentativas de predadores  
parasitoides como parte  
inundativas  
y
y
contribuyendo  
a
sostenible de plagas.  
de  
programas de manejo integrado de  
plagas en invernadero de vegetales,  
podría incrementar la efectividad en  
reducir las poblaciones de minador  
2
. Metodología  
La investigación se llevó a cabo en  
Azama, Cotacachi, Imbabura-  
Ecuador, se enfocó en la búsqueda  
de alternativas eficientes de  
liberación de D. isaea y C. attenuata.  
Se establecieron cajas  
(Musundire et al. 2012, Fenoglio &  
Salvo 2009, Sensenbach et al. 2005,  
Muchemi et al. 2018).  
Así, estudios han mostrado la  
eficiencia de D. isaea y C. attenuata  
como eficientes agentes de control  
entomológicas de 1 m de largo x 0.50  
m de ancho y 0.50 m de alto cubierta  
de tela tul como unidades  
experimentales. Dentro de cada caja  
se colocó un cilindro compuesto de  
un tubo PVC de cuatro pulgadas y 20  
cm de largo, a los lados del cilindro  
se sella con mallas de diferentes  
áreas de orificio (Tabla 1),  
biológico,  
dependiendo  
especialmente de la densidad de  
estos individuos, por lo que abordar  
estrategias  
de  
liberación  
de  
enemigos naturales dentro de un  
programa de manejo integrado, es  
Tabla 1. Descripción de los tipos de mallas utilizados en los tubos PVC de cuatro pulgadas  
para la liberación de D. isaea.  
Malla  
Tipo de malla  
Blanca gruesa  
Blanca delgada  
Nylon beige  
Área del orificio (mm2)  
Número de orificios /cm2  
Malla 1  
Malla 2  
Malla 3  
1.00  
0.96  
0.65  
96  
104  
154  
5
5
Imbaquingo et al. (2024)  
Las muestras de los insectos se  
realizaron mediante una aspiradora  
industrial que contenía un motor de 2  
HP, un tubo de manga y una malla  
nylon de recolección (Figura 1). Para  
cada unidad experimental, se pasó la  
aspiradora por cinco camas de  
Gypsophila bajo invernadero, las  
camas medían 32 m de largo x 0.8 m  
de ancho.  
escapen los insectos. Una vez  
ubicado el cilindro dentro de la caja  
entomológica se lo cubrió con las  
mallas correspondientes a cada  
tratamiento, sosteniéndolos con  
ligas a ambos lados (Tabla 1). El  
objetivo de este cilindro es capturar  
minadores y permitir la liberación de  
D.  
entomológica. La investigación se  
implementó en un diseño  
isaea  
hacia  
la  
cámara  
Una vez colectados los insectos  
completamente al azar con cuatro  
repeticiones, en donde cada caja fue  
una unidad experimental, con un  
total de 12 cajas entomológicas  
(
minadores y parasitoides), se los  
liberó dentro del cilindro de PVC, el  
mismo que en ese momento se  
cubrió con láminas de plástico  
transparente para evitar que se  
(Figura 2).  
Figura 1. Colecta de insectos: a) Aspiradora industrial b) colectando Liriomyza huidobrensis B.,  
Diglyphus isaea W., Coenosia attenuata S.  
Transcurridas 48 horas después de  
la liberación, se procedió a contar el  
número de minadores, parasitoides y  
predadores dentro de la cámara  
entomológica y en el cilindro PVC de  
cada unidad experimental, valor que  
se divide para el número total de  
individuos liberados en el tubo PVC  
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Estrategias de liberación de Diglyphus isaea Walker y Coenosia attenuata Stein en el control de minador  
(Liriomyza huidobrensis Blanchard), Imbabura-Ecuador  
al inicio. La hipótesis se enfoca en  
que, a menor área del orificio de la  
malla, se libera mayor cantidad de  
parasitoides sin que existe liberación  
de minador, los mismos que se  
quedan en el tubo PVC. El análisis  
de varianza de los datos se realizó a  
tamaño de la malla es el efecto fijo y  
las repeticiones como efectos  
aleatorios, con pruebas de medias  
LSD Fisher (=0.05) cuando se  
cumplen  
los  
supuestos  
de  
normalidad, caso contrario se utilizan  
pruebas de datos no paramétricos  
Kruskal Wallis.  
través Lineales  
de  
Modelos  
Generales y mixtos en donde el  
Figura 2. Distribución de las cajas entomológicas con los tubos de liberación de Diglyphus  
isaea W en un diseño completamente al azar.  
3
. Resultados y discusión  
promedio, de los cuales, el 98%  
corresponde a minadores y el resto a  
enemigos naturales. Del total, 74%  
corresponden a los minadores que  
permanecieron en el cilindro,  
mientras que el 24% se liberó a la  
cámara entomológica; con respecto  
a los enemigos naturales, menos del  
Los resultados del análisis de datos  
no paramétricos Kruskal Wallis para  
el número de individuos, muestra  
que existe una interacción entre el  
tipo de malla a utilizar para la  
liberación, la cámara evaluada y el  
tipo de insecto (H=67.67, p<0.0001).  
0
.3% de D. isaea y C. attenuata  
permanecieron en los cilindros;  
mientras que se liberaron a la caja  
En la cámara entomológica, con  
cilindros cubiertos con la malla 1,  
2
entomológica 2%  
casi  
el  
blanca gruesa de 1 mm de área, del  
corresponde a Diglyphus (Tabla 2).  
total de individuos que se colectaron,  
aproximadamente  
6000  
en  
5
7
Imbaquingo et al. (2024)  
Para los cilindros cubiertos con la  
malla 2, blanca delgada de 0.96 mm2  
de área del orificio, se muestrearon  
casi 7300 individuos en promedio, de  
los cuales, el 98% corresponde a  
minadores y el 2% a enemigos  
naturales. Así, 76% de los minadores  
permanecieron en el cilindro,  
mientras que 22% se liberó a la  
cámara entomológica; a diferencia  
para los enemigos naturales, en  
donde menos del 0.2% de D. isaea y  
C. attenuata quedaron en los  
cilindros; mientras que se liberaron a  
la cámara entomológica, casi el 1.8%  
que corresponden a D. isaea (Tabla  
2).  
Al contrario de la malla 3, nylon beige  
2
con 0.65mm , se liberaron 9000  
individuos, entre 96% minadores y  
4
%
parasitoides  
y
predadores.  
Luego de 48 horas, el 58% de  
minadores se quedó en el cilindro, y  
el 38% se liberó a la cámara  
entomológica; mientras que de los  
predadores y parasitoides, 0.1% de  
D isae y 0.2% de C. attenuata se  
capturó en el cilindro, y casi el 3% de  
lo que se liberó fue D. isaea (Tabla  
2
).  
Tabla 2. Porcentaje de minadores, parasitoides y predadores liberados en la caja entomológica  
y cilindro PVC con distintos tipos de mallas.  
Malla  
Cámara  
D. isaea  
L. huidobrensis  
74,07±3.22a  
23.72±3.34d  
76.49±6.01a  
21.56±6.5e  
C. attenuata  
1
1
2
2
3
3
Cilindro  
0.15±0.04g  
1.85±0.47f  
0.08±0.02h  
1.74±0.68f  
0.1±0.03i  
2.7±0.74f  
0,21±0.06g  
Cámara entomológica  
Cilindro  
-
0.14±0.04gh  
Cámara entomológica  
Cilindro  
-
58.78±9.05b  
38.2±8.49c  
0,22±0.07gh  
-
Cámara entomológica  
Considerando el parasitoide D. isaea  
en los tres tipos de mallas, se  
encontró que con la Malla 1 y 2, el  
malla 3 se capturo el 60% y se liberó  
el 40%. Finalmente, para C.  
attenuata, el 100% de los individuos  
permanecieron el 100% en los  
cilindros.  
9
0% de los parasitoides fueron  
liberados, mientras que con la malla  
tres se liberó más del 93% de los  
individuos. A diferencia de L.  
huidobrensis, en donde en la malla 1  
y 2 en el cilindro permanecieron  
entre el 76 y 78%, mientras que en la  
Los predadores  
encontrados en  
y
parasitoides  
este estudio  
coinciden con los reportes de  
enemigos naturales de minador  
5
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ISSN: 2737-6249  
Estrategias de liberación de Diglyphus isaea Walker y Coenosia attenuata Stein en el control de minador  
(Liriomyza huidobrensis Blanchard), Imbabura-Ecuador  
(
Martínez-Sánchez et al. 2002, Vega  
Finalmente, el aspirado mecánico  
para capturar insectos es una  
práctica útil para control de  
2
003, Tellez et al. 2009). Mujica &  
Kroschel (2011) en su investigación  
de minadores y parasitoides en  
cultivos de vegetales, encontraron el  
minadores,  
además,  
es  
una  
estrategia eficaz para el manejo de  
parasitoides y predadores. Por otro  
lado, se debe considerar el tipo de  
malla para la liberación de D. isaea,  
la malla cuyo orificio presenta un  
área de 0.65 mm2 podría ser eficaz  
para incrementar la liberación de  
parasitoides. Sin embargo, C.  
attenuata, debe ser liberada después  
de 48 horas de colocadas en los  
cilindros PVC, de esta manera se  
podría incrementar su población en  
los cultivos.  
4
0% de parasitoides y 60% de  
minadores, a diferencia de esta  
investigación en donde se encontró  
más del 90% de minadores y menos  
del 3% de D. isaea. 17768 28628  
4
. Conclusiones  
Para el manejo de enemigos  
naturales, se ha estado trabajando  
desde 1955 mediante una máquina  
aspiradora con  
modificaciones.  
Dietrick et al. (1959) evaluó la  
población de artrópodos asociados  
con alfalfa, especialmente áfidos y  
sus enemigos naturales pequeños,  
sin embargo, no se colectaron  
predadores como Coccinellidae. Por  
otro lado, Huerta et al. 2003 realizó  
colectas de insectos con una  
Bibliografía  
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Journal of Plant Protection  
Research Institute, 2(3), 514-  
Egyptian  
aspiradora,  
en  
cultivo  
de  
5
25  
Crysantemo, en camas de 1.2 m x 20  
m, sus resultados alcanzaron hasta  
Awadalla, S.S., Hala, A., Sanaa, K.,  
Samar, F. (2018). Field  
Studies on the Pea Leaf Miner  
3
000 minadores y solamente 5  
parasitoides; comparando con esta  
investigación, se colectó casi 7500  
minadores y hasta 400 parasitoides  
en el cultivo de Gypsohila.  
Liriomyza  
Blanchard)  
Associated  
Diglyphus isaea (Walker).  
huidobrensis  
and its  
Ectoparasitoid  
(
5
9
Imbaquingo et al. (2024)  
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6
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Entomologia, 54, 144145.  
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Florida  
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